XVI Международная студенческая научная конференция Студенческий научный форум - 2024

Введение

Смысл изучения поведения обезьян заключается в анализе функционального взаимодействия между особями и тем контекстом, в котором оно происходит, при этом окружающая среда существенно влияет на их поведение. Ценность наблюдений за спонтанным, но не случайным поведением животных заключается в том, что они проводятся без вмешательства экспериментатора, при этом количественная оценка разнообразных поведенческих форм позволяет оценить психологическое состояние как отдельных особей, так и группы в целом. Оценка психологического состояния макак резусов особенно важна в условиях лабораторного содержания, для увеличения надежности получаемых результатов в различных психофизиологических и клинических исследованиях.

Одним из способов оценки благополучия обезьян является регистрация их поведенческих реакций, в первую очередь, двигательной активности, социальных взаимоотношений и исследовательского поведения. Условия, приближенные к естественным, обеспечивает обезьянам повышенную социальную, двигательную, манипуляторную, зрительную, обонятельную и слуховую стимуляцию (Фирсов 1972; O'Neill et al. 1991; Newman et al. 2021) тогда как двигательное и социальное ограничение существенно меняет видоспецифическое поведение животных, нарушает адаптивное социальное общение и приводит к усилению совладающего (coping) поведения (Casarrubea et al. 2022; Gottlieb et al. 2013; Lutz et al. 2022; Rommeck et al. 2009). У обезьян чаще проявляются импульсивные и/или неадекватные агрессивные реакции, варьирующееся от стереотипного раскачивания до самоповреждающего поведения. У них повышается уровень агрессии в сравнении с животными, находящиеся на свободном выгуле (Neal Webb, Schapiro 2023). Скученность животных в помещении также повышает уровень агрессии и эмоционального напряжения (Aureli et al. 1995; Novak 2021).

Аномальные формы поведения обезьян ставят под сомнение обоснованность и надежность получаемых результатов с использованием этих животных в качестве доступных биологических моделей. Однако в литературе практически нет сравнительных характеристик видоспецифического поведения у детенышей и подростков макак резусов, живущих в условиях закрытых зимних вольеров и имеющих возможность часть дневного времени пребывать в более свободных уличных помещениях.

Эти факторы определили актуальность данного наблюдения, проведенного за четырьмя макаками резусами, проживших 10 месяцев в условиях закрытого помещения лаборатории. Высказана гипотеза, что выгул обезьян в уличном вольере может положительно повлиять на благосостояние обезьян.

Цель работы заключалась в сравнительном анализе общей двигательной активности, социального и индивидуального поведения подростков макак резусов в закрытом зимнем помещении и уличном вольере.

Материалы и методы

В исследовании участвовали 4 макаки резуса (2 самца и 2 самки) в возрасте 24-27 месяцев, средний возраст 25.75±1.3. Обезьяны проживали совместно в составе группы из девяти особей того же возраста в течение 10 месяцев во внутреннем (зимнем) вольере размером 380см _˟ 310см _˟ 550см. В помещении поддерживался световой суточный режим 12 ч -день / 12 ч – ночь, температура воздуха 20-23ºС и относительная влажность 60— 70%. В июне обезьян начали выпускать в дневные часы при температуре не ниже 17 ºС и отсутствии дождя в летний уличный вольер размером 600см _˟ 360см _˟ 370см. Оба вольера (рис.1) были оборудованы различными пространственными элементами (перекладины, полки, канаты, дерево, гамаки, лестницы, качели). Кроме этого, каждый день в обеих локациях обезьянам предоставляли дополнительные элементы обогащения: игрушки, кубики, ветки, коробки и т.п.

Рис. 1. Внутренний (зимний) и уличный (летний) вольеры

Fig. 1. Indoor (winter) and outdoor (summer) enclosures

Каждый день в течение одного летнего месяца в утренние часы проводилась 30-ти минутная фокальная регистрация спонтанных поведенческих реакций каждой из четырех особей для сравнительной оценки особенностей проявления двигательного, исследовательского и социального поведения в двух локациях: в помещении с 8-30 до 9-30 и в уличном вольере с 9-30 до 10-30 с помощью частотных матриц, разработанных М.А. Дерягиной (Дерягина с соавт., 1986).

Регистрировали: 1) общую двигательную активность – суммарное количество перемещений каждой особи по элементам вольера; 2) проявления социального поведения: агрессивные реакции (угрожающие позы, жесты, мимика и звуки, толчки, драки, укусы, изгнание с места) и дружелюбные реакции (покрытие, груминг, игровое поведение, следование друг за другом, совместная деятельность); 3) проявления индивидуального поведения: взаимодействия с собственным телом (реакции «на себя» – почесывания, выдергивание волос, кусание самого себя и т.п.) и исследовательское поведение – взаимодействия с различными объектами.

Для статистической оценки поведенческих реакций применяли two-tailed paired t-test t test и two-way ANOVA, с использованием программы StatSoft STATISTICA 12 и Graph Pad Instat.

Результаты

Сравнительный анализ двигательного поведения макак в закрытом и уличном вольерах показал, что общая двигательная активность в уличном вольере достоверно (t=2.95, df=63, P<0.01 two-tailed paired t-test) превышала таковую в закрытом помещении (рис. 2А).

Рис. 2. Сравнительный анализ проявлений двигательного (А), социального (B) и индивидуального (C)

поведения макак резусов в помещении и на улице. По оси ординат — количество указанных реакций

за период наблюдения (n). Черные столбики — в помещении, заштрихованные столбики — на улице.

Данные представлены как среднее арифметическое ± 95% доверительный интервал. Достоверные

различия обозначены как ** — p<0,01 и *** — p<0,001 (парный t test)

Fig. 2. Comparative analysis of locomotor (A), social (B) and individual (C) macaques’ behavior of indoors and

outdoors enclosures. Y-axis: the number of reactions during the observation period (n). Black columns are

indoors, shaded columns are outdoors. Data are presented as arithmetic mean ± 95% confidence interval.

Significant differences are shown as ** p<0.01 and *** p<0.001 (paired t test)

В результате анализа социального поведения макак было установлено, что подростки чаще взаимодействовали между собой в помещении, при этом на улице наблюдалось достоверное снижение как агрессивных (t = 5.34, df=63, P<0.001), так и дружелюбных (t = 3.66, df=63, P<0.001, two-tailed paired t-test) контактов (рис. 2B).

Сравнительный анализ индивидуального поведения макак в помещении и на улице (рис. 2C) выявил следующие различия: количество взаимодействий с собственным телом (реакции «на себя») достоверно снижалось в уличном вольере (t = 6.88, df=63, P<0.001, two-tailed paired t-test), в сравнении с помещением, тогда как количество взаимодействий с различными объектами, напротив, достоверно увеличивалось на улице (t = 7.61, df=63, P<0.001, two-tailed paired t-test).

В целом, проведенный анализ показал значимое (P <0.001, F (2, 378)=14.24, two way Anova) взаимодейстие фактора ЛОКАЦИЯ (помещение vs улица) и фактора вид поведенческой активности (двигательная vs cоциальная vs индивидуальная) (рис.3). Характерно, что основной вклад в поведенческую активность макак вносило двигательное поведение как на улице, так и в помещении. Кроме этого, выявился интересный факт: в помещении количество проявлений социального и индивидуального поведения не различалось (P=0.81), в то время как на улице индивидуальное поведение начинало значимо превалиировать над социальными взаимодействиями (P<0.01, Tukey-Kramer post hoc tests).

Рис. 3. Взаимодействие фактора «локация» (помещение vs улица) и фактора «вид поведенческой

активности» (двигательная vs cоциальная vs индивидуальная) у макак (двусторонний тест ANOVA).

Черная линия и черные круги — поведение во внутреннем вольере, штрихованная линия

и белые круги — поведение в уличном вольере

Fig. 3. Interactions between the behavior type factor (locomotor vs social vs individual) and location

type factor (indoors vs outdoors) in macaques’ group (two way ANOVA). Black line and black circles —

indoors, hatching and white circles — outdoors

Обсуждение

Этологические наблюдения за данной группой макак были начаты с момента их прибытия в Институт физиологии им. И.П. Павлова в сентябре 2022 года. С этого момента поведение обезьян значительно менялось на протяжении 10-ти месячного периода наблюдения, что, с нашей точки зрения, было связано с адаптацией к новым условиям, взрослением, половым созреванием, и возможно, с сезонностью. Кроме этого, проявилась тенденция в том, что разница в 2-4 месяца в данном возрастном периоде играет существенную роль в проявлении поведенческой активности. Учитывая данный факт, для изучения влияния фактора выгула анализировали поведение четырех старших особей каждый день во время их пребывания в помещении и на улице.

В результате проведенной работы были установлены три главных факта, способствующих улучшению благополучия обезьян, содержащихся в лабораторных условиях. Прежде всего было установлено, что двигательная активность, наиболее выраженная в репертуаре поведенческой активности макак резусов в обеих локациях, значимо возросла в уличном вольере. Во-вторых, в уличном вольере наблюдалось снижение всех проявлений социальной активности. И, наконец, пребывание на улице оказало разнонаправленное влияние на разные проявления индивидуального поведения подростков макак: уменьшились взаимодействия с собственным телом, но увеличилось исследовательское поведение - взаимодействия с различными объектами.

Встал вопрос: чем можно объяснить различия в поведении подростков макаков резусов, наблюдаемые с разницей в один час в закрытом помещении зимнего вольера и в уличном прогулочном вольере?

С нашей точки зрения, прежде всего – это возможность более свободного движения в вольере большего размера. Объем уличного вольера, в котором подростки пребывали в дневные часы, был в 1.2 раза больше по объему и в 1,8 раз по площади, в сравнении с внутренним вольером, что способствовало усилению локомоции и разнообразию движений. Таким образом, обезьяны получили возможность более свободного передвижения, т.е. удовлетворили одну из главных общебиологических потребностей живого организма - потребности в движении. Удовлетворение потребности в движениях особенно важно в раннем возрасте, когда формируются все основные системы и функции организма (O'Neill et al. 1991). Учитывая, что двигательная активность является одной из ведущих форм саморегуляции функционального состояния, пребывание подростков в открытом вольере создавало эмоционально положительные, комфортные условия и снимало стресс пребывания в закрытом помещении, способствуя снижению агрессивных проявлений у обезьян. Подтверждение этому выводу можно найти в работах зарубежных приматологов (de Waal, Yoshichara 1983; Hochberg, Konner 2020). Важную роль, безусловно, играли свежий воздух, естественная освещенность и солнечный свет, улучшающий настроение и самочувствие обезьян. Кроме этого, учитывая, что в естественных условиях борьба между стадами многих приматов, в том числе макак, идет за территорию (Crofoot, Gilby 2012; Khatiwada et al. 2020; García et al. 2022), увеличение площади способствовало снижению конфликтов между особями.

Снижения количества дружественных проявлений может, на первый взгляд, показаться противоречащим предыдущим рассуждениям. Однако летний вольер, кроме увеличения общего пространства, был насыщен естественными элементами обогащения (деревья и трава вокруг вольера, различные насекомые, птицы, белки и т.п.). Эти природные ресурсы активировали ориентировочно-исследовательские реакции обезьян, переключая их внимание на внешние объекты. Активация ориентировочно-исследовательской деятельности явилась дополнительным фактором, объясняющим снижение социальных проявлений, в то время как снижение количества взаимодействий с собственным телом в уличном вольере свидетельствовало о большем эмоциональном комфорте и снижении стресса. Известно, что реакции «на себя» нередко могут переходить в самоповреждающее поведение, например, расчесывание и обгрызание кожи и др. В условиях гипокинезии формируются компенсаторные двигательные стереотипы, известные у человека как госпитализм, навязчивые движения конечностями, сосание пальцев (Кузнецова с соавт. 2006; Кузнецова, Родина 2016).

Особый интерес представляет тот факт, что в уличном вольере у макак индивидуальное поведение превалировало над социальным, тогда как в помещении эти виды активности были представлены равномерно. Данный факт требует дальнейшего изучения, поскольку позволяет глубже понять механизмы организации социального поведения у приматов.

В целом, полученные результаты данного пилотного проекта согласуется с представлениями (Chapman et al. 2015; Bloomsmith et al. 2019; Lutz et al. 2022) о необходимости улучшения условий содержания обезьян в лабораториях и питомниках получения более надежных и достоверных результатов.

Выводы

• В уличном вольере, в сравнении с внутренним, наблюдалось увеличение двигательной активности и исследовательского поведения, а также снижение социальной активности и взаимодействий с собственным телом.

• Двигательная активность была наиболее выражена в репертуаре поведения макак резусов, в сравнении с другими видами активности в обеих локациях.

• Индивидуальное поведение превалировало над социальным поведением на улице, тогда как в помещении эти виды активности были представлены равномерно.

Конфликтинтересов	Conflict of Interest
Авторы заявляют об отсутствии потенциального или явного конфликта интересов.	The authors declare that there is no conflict of interest, either existing or potential.

Соответствие принципам этики	EthicsApproval
Работа выполнялась в соответствии с этическими стандартами Директивы Европейского Союза 86/609 / EEC о защите животных, используемых в экспериментальных и других научных целях.	The work was carried out in accordance with the ethical standards of the European Union Directive 86/609/EEC on the protection of animals used for experimental and other scientific purposes.

Вклад авторов	AuthorContributions
Никитина М.Н. проведение исследования; анализ данных. Кузнецова Т.Г.: разработка концепции, подготовка и утверждение рукописи. Голубева И.Ю.: проведение исследования; анализ данных; подготовка рукописи. Баринова М.О. подготовка и утверждение рукописи.	Nikitina M.N.: performing research and data analysis. Kuznetsova T.G.: concept development, preparation and approval of the manuscript. Golubeva I.U.: performing research and data analysis, preparation of the manuscript. Barinova M.O. preparation and approval of the manuscript.

Благодарности	Acknowledgements
Авторы выражают благодарность сотрудникам Антропоидника Т.М. Ронгонен, А.П. Сенцовой и Севрюк Г.А. за помощь в проведении ежедневных наблюдений за макаками.	The authors would like to thank the staff of Antropoidnik T.M. Rongonen, A.P. Sencova and G.for their assistance in conducting daily observations of macaques.

Финансирование	Funding
Исследование не имело финансовой поддержки.	The study did not receive any external funding.

References

Aureli, F., van Panthaleon van Eck, C. J., Veenema, H. C. (1995) Long-tailed macaques avoid conflicts during short-term crowding. Aggressive Behavior, vol. 21, no. 2, pp. 113–122. https://doi.org/10.1002/1098-2337(1995)21:2<113::AID-AB2480210204>3.0.CO;2-I (In English)

Bernstein, I. S., Ehardt, C. L. (1985) Age-sex differences in the expression of agonistic behavior in rhesus monkey (Macaca mulatta) groups. Journal of Comparative Psychology, vol. 99, no. 2, pp. 115–132. https://doi.org/10.1037/0735-7036.99.2.115 (In English)

Bloomsmith, M. A., Clay, A. W., Lambeth, S. P. (2019) Survey of Behavioral Indices of Welfare in Research Chimpanzees (Pan troglodytes) in the United States. Journal of the American Association for Laboratory Animal Science, vol. 58, no. 2, pp. 160-177. https://doi.org/10.30802/AALAS-JAALAS-18-000034 (In English)

Chapman, K., Bayne, K., Couch, J., et al. (2015) Opportunities for Implementing the 3 Rs in Drug Development and Safety Assessment Studies Using Nonhuman Primates. In: J. Bluemel, S. Korte, E. Schenck, G.F. Weinbauer (eds.). The Nonhuman Primate in Nonclinical Drug Development and Safety Assessment. Chapter 14. Academic Press, pp. 281-301. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-417144-2.00014-7

Casarrubea, M., Leca, J. B., Gunst, N., et al. (2022) Structural analyses in the study of behavior: From rodents to non-human primates. Frontiers in Psychology, vol.13, pp. 1033561. https://doi.org/10.3389/fpsyg.2022.1033561 (In English)

Crofoot, M. C., Gilby, I. C. (2012) Cheating monkeys undermine group strength in enemy territory //Proceedings of the National Academy of Sciences, vol. 109, no. 2, pp. 501-505. https://doi.org/10.1073/pnas.1115937109

Deryagina, M. A. (1986) Manipulyacionnaya aktivnost' primatov [Manipulative activity in primates]. Moscow: Nauka Publ., 107 p. (In Russian)

Firsov, L. A. (1972) Pamyat' u antropoidov [Memory in anthropoids]. Leningrad: Nauka Publ., 230 p. (In Russian)

García, M. G., de Guinea, M., Bshary, R., van de Waal, E. (2022) Drivers and outcomes of between-group conflict in vervet monkeys. Philosophical transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological sciences, vol. 377, no. 1851, pp. 20210145. https://doi.org/10.1098/rstb.2021.0145

Gottlieb, D. H., Capitanio, J. P., McCowan, B. (2013) Risk factors for stereotypic behavior and self‐biting in rhesus macaques (Macaca mulatta): animal's history, current environment, and personality. American Journal of Primatology, vol. 75, no. 10, pp. 995–1008. https://doi.org/10.1002/ajp.22161 (In English)

Hochberg, Z., Konner, M. (2020) Emerging adulthood, a pre-adult life-history stage. Frontiers in endocrinology, vol. 10, pp. 918. https://doi.org/10.3389/fendo.2019.00918 (In English)

Khatiwada, S., Paudel, P. K., Chalise, M. K. et al. (2020) Comparative ecological and behavioral study of Macaca assamensis and M. mulatta in Shivapuri Nagarjun National Park, Nepal. Primates, Vol. 61, pp. 603–621 https://doi.org/10.1007/s10329-020-00810-9

Kuznecova, T. G., Syrenskij, V. I., Gusakova, N. S. (2006) Shimpanze: ontogeneticheskoe i intellektual'noe razvitie v usloviyah laboratornogo soderzhaniya [Chimpanzees: ontogenetic and intellectual development in laboratory conditions]. St. Petersburg: Politekhnika Publ., 448 p. (In Russian).

Kuznecova, T. G., Rodina, E. A. (2016) Psihofiziologiya obrazovaniya doshkol'nikov [Psychophysiology of the education of preschool children]. St. Petersburg: RGPU im. Gercena Publ., 155 p. (In Russian).

Lutz, C. K., Coleman, K., Hopper, L. M., et al. (2022) Nonhuman primate abnormal behavior: Etiology, assessment, and treatment. American Journal of Primatology, vol. 84, no. 6, pp. e23380 https://doi.org/10.1002/ajp.23380 (In English)

Neal Webb, S., Schapiro, S. (2023) Locomotion as a Measure of Well-Being in Captive Chimpanzees (Pan troglodytes). Animals, vol. 13, no. 5, pp. 803. https://doi.org/10.3390/ani13050803 (In English)

Newman, R., McKeown, S., Quirke, T., et al. (2021) The effect of a new enclosure on the behaviour of a large captive group of lion-tailed macaques Macaca silenus. Journal of Zoo and Aquarium Research, vol. 9, no. 1, pp. 20-25. https://doi.org/10.19227/jzar.v9i1.397 (In English)

Novak, M. A. (2021) Self‐injurious behavior in rhesus macaques: Issues and challenges. American Journal of Primatology, vol. 83, no. 6, pp. e23222. https://doi.org/10.1002/ajp.23222 (In English)

O'Neill, P. L., Novak, M. A., Suomi, S. J. (1991) Normalizing laboratory‐reared rhesus macaque (Macaca mulatta) behavior with exposure to complex outdoor enclosures. Zoo Biology, vol. 10, no. 3, pp. 237–245. https://doi.org/10.1002/zoo.1430100307 (In English)

Rommeck, I., Anderson, K., Heagerty, A., et al. (2009) Risk factors and remediation of self-injurious and self-abuse behavior in rhesus macaques. Journal of Applied Animal Welfare Science, vol. 12, no. 1, pp. 61–72. https://doi.org/10.1080/10888700802536798 (In English)

Waal, F., Yoshihara, D. (1983) Reconciliation and Redirected Affection in Rhesus Monkeys. Behaviour, vol. 85, pp. 224-241. (In English)

Код для цитирования: Скопировать